研究揭示天行长臂猿肠道噬菌体群落对食性季节性变化的适应机制

濒危野生动物如何适应食性的季节性变化，直接关乎其在野外的生存，进而影响生物多样性的保护。天行长臂猿（Hoolock tianxing）是由我国科学家命名的唯一一种类人猿，属于国家一级保护动物，IUCN红色名录将其列为濒危（EN）物种，在我国境内仅分布于云南省怒江以西的高黎贡山地区，种群数量不足200只。其分布区位于全球长臂猿分布的北缘，而且生活在海拔1600至2500米的高海拔森林中，其食性具有典型的季节性变化，在果实匮乏的季节取食大量的叶（果食季和叶食季）。但是，长臂猿是典型的果食性动物，其消化系统（包括牙齿和消化道特征）似乎无法适应高纤维食物。

生命科学学院范朋飞教授团队长期从事我国长臂猿的研究与保护工作，黄立南教授课题组长期从事微生物生态与进化研究。之前两个课题组合作研究发现，天行长臂猿肠道中原核微生物的季节性变化有助于天行长臂猿适应高食叶比例（Li et al., 2023; https://doi.org/10.1038/s41522-023-00388-2）。然而，作为肠道微生物群落中的重要组成部分，肠道噬菌体群落对于天行长臂猿食性季节性变化的适应机制还不清楚。

噬菌体是一种专性寄生的生物，因此其在细菌的细胞内外均有存在。研究人员采用了病毒宏基因组和总宏基因组两种方法来收集肠道中噬菌体的DNA，并首次证明，在肠道中，这两种宏基因组对于噬菌体DNA的富集具有互补性，前者偏向于富集裂解型噬菌体的DNA，而后者偏向于富集温和型噬菌体的DNA。

图1 采样信息以及两种宏基因组方法比较

基于以上结果，研究人员分别使用病毒宏基因组和总宏基因组探究了裂解型噬菌体和温和型噬菌体的群落动态。结果发现，在长臂猿肠道中，对于高食叶比例进行响应的噬菌体类群主要是寄生在毛螺菌科（Lachnospiraceae）微生物（与纤维素代谢功能有关）的裂解型噬菌体，其只会部分杀死宿主（Cull-the-Host）；而对于高食果比例进行响应的噬菌体类群主要是寄生于拟杆菌科（Bacteroidaceae）微生物（与多糖水解发酵功能有关）的温和型噬菌体，其随宿主进行复制（Piggyback-the-Host）。对两种生活方式的噬菌体的功能进一步研究发现，相比于裂解型噬菌体，温和型噬菌体与原核微生物宿主间存在着更为广泛的水平基因转移，并且在天行长臂猿的高食叶期，温和型噬菌体会显著富集一些与原核微生物宿主适合度有关的毒性-抗毒性（TA）基因。

图2 天行长臂猿肠道噬菌体类群和功能对于食性的响应

为了进一步探究两种噬菌体的生态动力学背后的进化机制，研究人员分析了裂解型噬菌体和温和型噬菌体与微生物宿主的互作模式。由于裂解型噬菌体更倾向于杀死宿主，而温和型噬菌体与宿主一起复制，因此，相比于裂解型噬菌体，温和型噬菌体的群落动态与原核微生物的群落动态联系更加紧密，同时，宿主对于裂解型噬菌体具有更强的选择压力，进而导致裂解型噬菌体基因组上更快的SNP的丢失。对SNP位点的分析也显示，裂解型噬菌体和温和型噬菌体的SNP分别主要分布在与侵染宿主以及DNA复制有关的基因上。

图3 肠道噬菌体群落的生态-进化关联

总之，该研究首次揭示了野生动物的肠道噬菌体群落对于食性变化的适应机制，并解析了天行长臂猿肠道中噬菌体-原核微生物相互作用及其生态-进化模式。

上述成果以“Eco-evolutionary dynamics of gut phageome in wild gibbons (Hoolock tianxing) with seasonal diet variations”为题在学术期刊Nature Communications上发表。中山大学生命科学学院为文章的第一单位，范朋飞教授和黄立南教授为该论文的共同通讯作者，高少明特聘副研究员为该论文的独立第一作者，学院已毕业博士生费汉榄、博士后李琦以及在读博士生蓝丽英也参与了该项研究。该工作得到了科技部重点研发专项，国家自然科学基金，广东省自然科学基金，中国博士后科技基金以及中央高校基本科研业务费的资助。